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s
z

s
z
Distribución y diversidad de colémbolos (Hexapoda: Collembola)
en el gradiente altitudinal de un bosque templado en México
Arturo García-Gómez1, Gabriela Castaño-Meneses1,2 & José G. Palacios-Vargas1
1 . Ecología y Sistemática de Microartrópodos, Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Universidad Nacional
Autónoma de México, Facultad de Ciencias, Ciudad Universitaria, C. P. 04510 México, D.F.;
[email protected], [email protected]
2. Unidad Multidisciplinaria de Docencia e Investigación, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de
México, Campus Juriquilla, Boulevard Juriquilla, 3001, C. P. 76230, Querétaro, Querétaro, México;
[email protected]

Recibido 19-v-2010. Corregido 30-ix-2010. Aceptado 30-X-2010.

Abstract: Distribution and diversity of springtails (Hexapoda: Collembola) on the altitudinal gradient of
a temperate forest in Mexico. Mountain ecosystems have shown slow mineralization activity due to weather
conditions, and to some groups with arthropods with special roles. The Collembola is an important group for
litter fragmentation, showing different distribution patterns. The objective of the present study was to determine
the diversity of Collembola along a volcano altitudinal gradient. For this, four sampling expeditions evaluated
four altitudinal levels (I=2 753, II=3 015, III=3 250 and IV=3 687 masl) in Iztaccihuatl Volcano, from November
2003, and March, June and August 2004. Shannon diversity (H’), Pielou evenness (J’) and Simpson dominance
(1/λ) indices were calculated. The similarity between the associations of springtails between the sampling sites
was evaluated by a cluster analysis using the Pearson correlation coefficient, as distance and the unpaired arith-
metic averages (UPGMA) as amalgamation method. A total of 24 075 springtails, distributed in 12 families,
46 genera and 86 species was collected. The higher species abundance was found at the altitudinal area II. The
lowest diversity value was recorded in IV, while the higher diversity values were found in III. Significant dif-
ferences between Shannon indices were found between zones II-III (t0.01, 187=4.11, p<0.05) and between III-IV
(t0.01, 187=3.8, p<0.05) according to modified t-test. When considering sampling dates, no significant differences
were found. The dendrogram showed that in composition the level I is more homogeneous throughout the year.
In conclusion, a statistically significant seasonal variation in springtail abundances was not found, but it was
observed that, the lower altitude (I) resulted more homogeneous along the studied period, followed by level II
and III. There is a particular assemblage of springtails community in each altitudinal area studied; in general,
the sites with low slope resulted more diverse in Collembola communities. These results show that there are
important factors such as altitude, vegetation type and microhabitat heterogeneity that may affect the distribution
of springtails communities along an altitudinal gradient. Rev. Biol. Trop. 59 (1): 315-327. Epub 2011 March 01.

Key word: Volcano Iztaccíhuatl, Collembola, diversity, distribution, altitudinal gradient.

En México, los bosques templados de Popocatépetl (Palacios-Vargas 1988); en epífi-

montaña son ecosistemas que han sido rela- tas en el derrame volcánico del Chichinautzin,
tivamente poco estudiados, en general a lo Morelos (Palacios-Vargas 1981), El Chico,
referente de la mesofauna de sus suelos, y en Hidalgo (Palacios-Vargas & Castaño-Meneses
particular, en lo que involucra a los microar- 2002), y con musgos corticícolas en el Iztac-
trópodos y su relación con el suelo. Se pue- cíhuatl (Cutz-Pool et al. 2008).
den mencionar algunos trabajos realizados en Por otro lado, los ecosistemas de montaña
suelos de la Sierra de Quetzaltepec, Estado de son hábitats donde la actividad de minerali-
México (Miranda & Palacios-Vargas 1992) y el zación es más lenta debido a las condiciones

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climáticas propias de la altitud, temperatura, intermedios, las condiciones del bosque tem-
precipitación, tipo de vegetación y tipo de plado favorecen la diversidad de especies de
suelo, entre otros factores, por lo que el papel colémbolos, mientras que en los límites supe-
de la fauna edáfica es indispensable para acele- riores, la condiciones resultan adversas, regis-
rar tales procesos (Liu et al. 2000, Thaiutsa & trando un decremento en la riqueza de especies,
Granger 2000). De tal forma que, la gran diver- tal como lo mencionan Liu et al. (2000). Dadas
sidad de organismos reside, principalmente, las características de cada piso altitudinal, se
tanto en la hojarasca como en el suelo (Behan- espera que las asociaciones de colémbolos sean
Pelletier & Newton 1999), y se ha sugerido que particulares para cada altitud.
las diferentes agrupaciones edáficas presentan
un potencial como bioindicadores (Linden et
MATERIAL Y MÉTODOS
al. 1994, van Straalen 1997, 1998).
Dentro de la mesofauna se encuentran los Área de estudio: El presente trabajo se
microartrópodos, los que comprenden prin- realizó en la ladera noroeste del Volcán Iztac-
cipalmente ácaros, arácnidos y hexápodos, cíhuatl (19°10’20’’ N-98°38’30’’ W), locali-
siendo los oribátidos y colémbolos los grupos zado a 64km al SE de la Ciudad de México,
dominantes en el suelo y hojarasca de bosques, al extremo sur de la Sierra Nevada. La zona
ya que representan más del 90% del total de de estudio abarcó desde los 2 750 hasta los
individuos (Ducarme et al. 2004, Jing et al. 3 680m.s.n.m.; el tipo de vegetación en el gra-
2005, Cutz-Pool et al. 2006). diente estudiado se describe en el Cuadro 1.
Hopkin (1997) menciona, que los colém- Se llevaron a cabo cuatro muestreos, dos
bolos presentan patrones de dispersión res- en época de secas (noviembre del 2003, marzo
tringido, principalmente por no presentar alas del 2004) y dos en lluvias (junio y agosto del
y por su tamaño pequeño (0.25mm-2mm); 2004), en cuatro pisos altitudinales (Cuadro 1).
sin embargo, se ha visto que por presentar un Se realizó un transecto de 20x1m2, marcando
tamaño y una masa mínima, se han distribuido al azar diez puntos, donde se extrajeron diez
por todos los ecosistemas alrededor del mundo, muestras de hojarasca y diez de suelo, haciendo
ya sea por medios aéreos o acuáticos (Hawes et un total de 320 muestras en todo el estudio.
al. 2007). Así mismo se ha encontrado que fac- Las muestras se procesaron en el laborato-
tores como la humedad ambiental (Christiansen rio, colocándose en embudos de Berlese-Tull-
1992), temperatura, pH (Schowalter 2006) y gren durante seis días. Los colémbolos fueron
CO2 (García-Gómez et al. 2009), entre otros, separados bajo el microscopio estereoscópico,
son determinantes para el establecimiento de realizando preparaciones semipermanentes en
las comunidades de colémbolos. líquido de Hoyer para su identificación bajo el
El presente trabajo se llevó a cabo con la microscópico de contraste de fases.
finalidad de determinar la diversidad de comu- Se calcularon los índices de diversidad de
nidades de colémbolos edáficos del Volcán Shanon (H’), equitatividad de Pielou (J’), y de
Iztaccíhuatl, México, a lo largo de un gradiente dominancia de Simpson (1/λ, también se puede
altitudinal. En general, se ha mencionado la denotar como 1/D), de acuerdo con Ludwing
existencia de tendencias sobre un decremento & Reynolds (1988). Los índices de diversidad
de la diversidad de especies con respecto a la se compararon utilizando una prueba de t de
altitud, principalmente en plantas, mamíferos student modificada (Magurran 1988, Zar 1984),
y algunos hexápodos, como hormigas (Pianka utilizando la corrección de Bonferroni para com-
1966, Heaney 2001, O´Donnell & Kumar paraciones múltiples (altitudes α=0.05/4=0.01,
2006). Sin embargo, otros grupos taxonómicos, fechas α=0.05/4=0.01). Para ver la similitud
como los microartrópodos, pueden mostrar entre las asociaciones de colémbolos en las
patrones diferentes (Stevens 1992). Nues- diferentes épocas de recolección y las altitudes,
tra hipótesis es que, en niveles altitudinales se efectúo un análisis de cluster, utilizando el

316 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 59 (1): 315-327, March 2011
 Cuadro 1
Características generales de los puntos de colecta a lo largo de un gradiente altitudinal en el Volcán Iztaccíhuatl,
Estado de México, México

Table 1
General information of sampling points along an altitudinal gradient in Iztaccihuatl volcano, Mexico State, Mexico

Altitud
Zona Coordenadas Pendiente Tipo de bosque Vegetación dominante
(m)
I 2 753 19º12’40’’ N 29º Bosque de encino Quercus laurina, Budleia cordata, Pinus
98º44’2’’ W sp., Cupressus sp., Smilax sp. Cucurbita sp.,
Berberis moranensis, Viburnum stenocalyx y
Garrya laurifolia

II 3 015 19º12’30’’ N 36º Bosque de encino Quercus laurina, Q. magnolifolia, Pinus sp.,
98º43’41’’ W Cupressus sp. y Smilax sp.

III 3 250 19º12’16’’ N 33º Bosque de Abies con Abies religiosa, Pinus sp., Cupressus lindeyi,
98º42’54’’ W pocos pinos Rodaldana sp., Senecio sp. y Habenaria sp.

IV 3 687 19º12’6’’ N 35º Bosque de pino con Pinus hartwegii, Lupinus montanus y Acyrium
98º41’25’’ W zacatonal hypericoides

coeficiente de correlación de Pearson como 31.22% (24 075) pertenecen a los colémbolos,
distancia, y como método de amalgama las mostrando una densidad de 59 461 ind./m2.
medias aritméticas no pareadas (UPGMA; Pear- Se encontraron 86 especies distribuidas
son 1977, Sokal & Michener 1958) en 12 familias y 46 géneros (Cuadro 2), las
tres familias más abundantes son: Isotomidae
RESULTADOS (40.8%), Hypogastruridae (19.9%) y Onychiu-
ridae (11.9%; Fig. 1).
Durante las cuatro fechas de recolección Las familias con mayores densidades
se obtuvieron 77 113 organismos, de los que el en época de lluvias son: Hypogastruridae,

45 40.8%
40
35
30
25
19.9%
20
13.6%
15 11.9%
10 6.8% 5.3%
5 1.7%
0
Isotomidae Onychiuridae Entomobryidae Otros

Isotomidae Hypogastruridae Onychiuridae Neanuridae

Entomobryidae Odontellidae Otros

Fig. 1. Abundancia relativa de familias de Collembola encontradas en la ladera noroeste del Volcán Iztaccíhuatl, Estado de
México, México. Otros corresponden a Tomoceridae, Sminthurididae, Katiannidae, Dicyrtomidae, Sminthuridae y Neelidae.
Fig. 1. Relative abundance of Collembola families found in the Northwestern slope of Iztaccíhuatl volcano, State of Mexico,
Mexico. As others we included: Tomoceridae, Sminthurididae, Katiannidae, Dicyrtomidae, Sminthuridae and Neelidae.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 59 (1): 315-327, March 2011 317
 Cuadro 2
Lista taxonómica de la comunidad de colémbolos en cuatro altitudes durante cuatro fechas de recolecta, de la ladera
noroeste del Volcán Iztaccíhuatl, Estado de México, México

Table 2
Taxonomic list of the springtails community by altitudinal areas and collection date from the Northwest slope of the
Iztaccihuatl volcano, Mexico State, Mexico

Especies \ Localidad (msnm) - I II III IV

Nov. Mar. Jun. Ago.
Fecha de colecta 2 753 3 015 3 250 3 687
Hypogastruridae
Hypogastrura ca. hispanica * *
Hypogastrura ca. sensilis * * *
Ceratophysella ca. brevis * * * * * *
Ceratophysella ca. denticulata * * * * *
Ceratophysella ca. succinea * *
Schoettella ca. glasgowi * * * *
Willemia iztaccihuatlensis * * * * * * *
Stenogastrura sp. * * * * *
Odontellidae
Odontella ca. denticulada * *
Superodontella ca. conglobata * * *
Superodontella ca. nana * * *
Stachiomella sp. * *
Neanuridae
Friesea hoffmannorum * * * * * * * *
Neanura muscorum * * * * * * *
Americanura ca. prima * * * * *
Americanura ca. izabalana * * * * * * *
Pseudachorutes ca. romeroi * * * * * * * *
Pseudachorutes ca. simplex * * * * * * *
Micranurida pygmaea * *
Onychiuridae
Protaphorura macrodentata * * *
Protaphorura meridiana * *
Mesaphorura florae * * * * * * *
Mesaphorura krausbaueri * *
Mesaphorura macrochaeta * * * * * * * *
Mesaphorura yosiii * * * * * * * *
Metaphorura affinis * * * * * *
Fissuraphorura sp. * *
Isotomidae
Folsomides chichinautzini * *
Proisotoma ca. alticola * * * * * *
Proisotoma frisoni * *
Proisotoma minuta * * *
Proisotoma ca. sepulcralis1 * * * * * * * *
Proisotoma ca. sepulcralis2 * * *
Proisotoma sp. 1 * * * * *

318 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 59 (1): 315-327, March 2011
 Cuadro 2 (Continuación)
Lista taxonómica de la comunidad de colémbolos en cuatro altitudes durante cuatro fechas de recolecta,
de la ladera noroeste del Volcán Iztaccíhuatl, Estado de México, México

Table 2 (Continued)
Taxonomic list of the springtails community by altitudinal areas and collection date from the Northwest
slope of the Iztaccihuatl volcano, Mexico State, Mexico

Especies \ Localidad (msnm) - I II III IV

Nov. Mar. Jun. Ago.
Fecha de colecta 2 753 3 015 3 250 3 687
Proisotoma sp. 2 * * * *
Proisotoma sp. 3 * * * *
Proisotoma sp. 4 * * *
Ballistura ca. obtusicauda * *
Folsomina onychiurina * * * * * * *
Clavisotoma ca. plicicauda * * * * * * *
Hemisotoma thermophila * * * * * *
Isotomurus ca. palustroides * *
Isotomorus ca. tricolor * * * * * * *
Isotomiella minor * * * * * * *
Isotoma ca. subviridis * * * * * * * *
Parisotoma ca. notabilis * * * * * * * *
Parisotoma ca. tariva * * * * * * * *
Desoria ca. flora * * * * *
Granisotoma comuna * *
Entomobryidae
Orchesella ca. folsomi * * * * *
Americabrya arida * * * * * * * *
Entomobrya ca. triangularis * * * * * * * *
Entomobrya sp. 1 * * * *
Entomobrya sp. 2 * * * * * *
Entomobrya sp. 3 * * * * * *
Willowsia mexicana * * * * * * * *
Willowsia ca. nigromaculata * * *
Seira purpurea * * * *
Lepidocyrtus finus * * * * * * *
Pseudosinella ca. dubia * * * * * *
Pseudosinella ca. hirsuta * *
Pseudosinella ca. orba * *
Pseudosinella ca. sexoculata * * * * * *
Pseudosinella ca. testa * *
Tomoceridae
Plutomurus ca. californicus * * *
Sminthurididae
Sminthurides ca. lepus * * * *
Sminthurides ca. occultus * * * * * *
Sminthurides sp. * * * * * * *
Sphaeridia pumilis * * * * * * *
Katiannidae
Polykatianna ca. intermedia * * * * * *

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 59 (1): 315-327, March 2011 319
 Cuadro 2 (Continuación)
Lista taxonómica de la comunidad de colémbolos en cuatro altitudes durante cuatro fechas de recolecta,
de la ladera noroeste del Volcán Iztaccíhuatl, Estado de México, México

Table 2 (Continued)
Taxonomic list of the springtails community by altitudinal areas and collection date from the Northwest
slope of the Iztaccihuatl volcano, Mexico State, Mexico

Especies \ Localidad (msnm) - I II III IV

Nov. Mar. Jun. Ago.
Fecha de colecta 2 753 3 015 3 250 3 687
Sminthurinus ca. elegans * * * * *
Sminthurinus ca. quadrimaculatus * * * * *
Sminthurinus sp. * *
Dicyrtomidae
Dicyrtoma ca. mitra * *
Ptenothrix ca. atra * * * *
Ptenothrix ca. californica * * * * *
Ptenothrix ca. renateae * * * * * *
Ptenothrix ca. texensis * * *
Sminthuridae
Sminthurus ca. eisenii * * * * * * * *
Sminthurus ca. incisus * * * * *
Sminthurus ca. fitchi * *
Sminthurus ca. sagittus * * * *
Neelidae
Neelus murinus * * * * *
Neelides minutus * * * * * * *
Megalothorax incertus * * * * * *
Megalothorax minimus * * * * * * * *

S 45 58 57 49 56 48 55 55
H’ 2.43 1.98 2.88 2.11 3.05 2.78 2.52 2.74
J’ 0.68 0.48 0.71 0.54 0.75 0.72 0.63 0.68
λ 0.15 0.32 0.09 0.24 0.07 0.096 0.15 0.12
N1 11.3 7.27 17.88 8.33 21.1 16.14 12.5 15.63
N2 6.51 3.11 10.14 4.04 13.6 10.34 6.34 7.9

Riqueza (S) diversidad (H’), equitatividad (J’), dominancia (λ), número de especies abundantes (N1) y muy abundantes
(N2). Se encontraron dos especies cercanas a Proisotoma sepulcralis, las cuales se asignan con los índices, 1 y 2.
Species richness (S) diversity (H’), evenness (J’), dominancy (λ), number of abundant (N1) and very abundant species (N2).
Two species close to Proisotoma sepulcralis, were found, which are indicated with the indices, 1 and 2.

Tomoceridae, Sminthurididae, Dicyrtomidae y Espacialmente, Onychiuridae, Tomoceri-

Sminthuridae, y en secas Odontellidae, Neanu- dae, Katianidae, Dicyrtomidae y Sminthuridae,
ridae, Onychiuridae, Entomobryidae y Neeli- prefieren el primer piso para su establecimien-
dae; en el caso de Isotomidae y Katiannidae to; Hypogastruridae y Odontellidae presentan
presentan una distribución similar a lo largo una mayor distribución en el piso II; en el
del año (Fig. 2). piso III se encuentran en mayor número de

320 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 59 (1): 315-327, March 2011
 Hypogastruidae

Odontellidae

Neanuridae

Onychiuridae

Isotomidae

Entomobryidae

Tomoceridae

Sminthurididae

Katiannidae

Dicyrtomidae

Sminthuridae

Neelidae

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
%
Noviembre Marzo Junio Agosto

Fig. 2. Abundancia relativa de familias de colémbolos por fecha de recolecta del Volcán Iztaccíhuatl, México.
Fig. 2. Relative abundance of springtail families in each collection date in Iztaccíhuatl Volcano, Mexico.

Entomobryidae y Neelidae; la distribución de especies. Con relación a los índices de Shan-

Neanuridae es mayor en el piso IV, e Isotomi- non, noviembre presentó la mayor diversidad
dae y Sminthurididae no tienen algún piso de y junio la menor y de acuerdo con el índice
preferencia, es decir, se distribuyen de forma de Simpson, junio fue el más diverso (Cuadro
similar a lo largo del gradiente altitudinal 2). Por otro lado, entre las diferentes fechas
(Fig. 3). de recolección, no se encontraron diferencias
En las altitudes, el piso II presenta la significativas entre los valores registrados para
menor diversidad de organismos, siendo el III los índices de diversidad de Shannon (t0.01,
el más diverso, tanto en los valores del índice 187=2.71, p<0.05).
de Shannon como el de Simpson; sin embar- En cada piso altitudinal, con relación a
go, la mayor equitatividad se encuentra en las las fechas de recolección, se encontró el piso
zonas I y III (Cuadro 2). Además, se hallaron III con los índices de diversidad más altos,
diferencias significativas entre los índices de tanto en la época de secas, como en lluvias. En
diversidad de Shannon registrados en los pisos noviembre, marzo y agosto, el piso IV presenta
II-III (t0.01, 187=4.11, p<0.05) y entre III-IV la diversidad más baja. En junio el piso II es el
(t0.01, 187=3.8, p<0.05). que presenta los índices bajos (Cuadro 3).
En las diferentes fechas de recolección, En tres de las cuatro fechas hay diferen-
noviembre, junio y agosto presentan la mayor cias significativas entre los distintos pisos; en
diversidad, y marzo la menor riqueza de noviembre y agosto, éstas se presentaron entre

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 59 (1): 315-327, March 2011 321
 Hypogastruidae

Odontellidae

Neanuridae

Onychiuridae

Isotomidae

Entomobryidae

Tomoceridae

Sminthurididae

Katiannidae

Dicyrtomidae

Sminthuridae

Neelidae

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
Piso I Piso II Piso III Piso IV %

Fig. 3. Abundancia relativa de familias de colémbolos en cuatro pisos altitudinales de la ladera noroeste del volcán
Iztaccíhuatl, Estado de México, México.
Fig. 3. Relative abundance of springtail families in four altitudinal levels in the Northwest slope of the Iztaccihuatl volcano,
Mexico State, Mexico.

Cuadro 3
Índice de diversidad, por pisos altitudinales en cada fecha de colecta,
de colémbolos de la ladera noroeste del Volcán Iztaccíhuatl, México

Table 3
Diversity index of springtails by altitudinal areas and collection date
from Northwest slope of the Iztaccihuatl volcano, Mexico

Noviembre Marzo Junio Agosto

Fecha
I II III IV I II III IV I II III IV I II III IV
S 28 34 34 26 23 29 25 15 25 31 28 24 28 27 35 31
H’ 2.1 2.6 2.8 2.1 2.2 2.25 2.3 1.9 2.2 1.05 2.3 1.9 2.1 2.3 2.6 1.9
J’ 0.6 0.75 0.79 0.6 0.7 0.6 0.72 0.7 0.68 0.3 0.7 0.6 0.63 0.71 0.75 0.5
λ 0.2 0.1 0.08 0.1 0.18 0.17 0.13 0.21 0.14 0.6 0.13 0.2 0.22 0.18 0.1 0.27
N1 8.2 14.2 16.5 8.8 9.0 9.4 10.3 6.7 9.1 2.8 10.7 6.9 8.3 10.4 14.8 6.8
N2 4.5 9.9 11.8 5.2 5.3 5.8 7.3 4.6 6.7 1.6 7.3 3.6 4.4 5.5 8.9 3.6

Abreviaturas como en el Cuadro 2.

Abbreviations as in Table 2.

322 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 59 (1): 315-327, March 2011
el I-III y III-IV, en junio entre I-II, II-III y II-IV; la última altitud presenta una misma agrupa-
sólo marzo no presentó diferencias significati- ción, exceptuando agosto, dónde presenta una
vas (Cuadro 4). semejanza más cercana a los pisos intermedios.
El dendrograma obtenido por medio del
análisis de cluster (Fig. 4), muestra que el piso DISCUSIÓN
I es más homogéneo en su composición a lo
largo del año; los pisos II y III se asocian de Al término de las colectas, se encontró
forma similar en cada fecha de recolección, y gran abundancia de colémbolos tanto espacial

Nov / IV
Jun / IV
Mar / IV
Nov / III
Nov / II
Mar / III
Mar / II
Nov / I
Mar / I
Jun / I
Ago / I
Jun / III
Jun / II
Ago / IV
Ago / III
Ago / II

30 40 50 60 70 80 90

Fig. 4. Dendrograma de las asociaciones de especies de colémbolos edáficos de cuatro pisos altitudinales en cuatro fechas
de recolecta, en el volcán Iztaccíhuatl, Estado de México, México.
Fig. 4. Dendrogram of the relationship between the associations of Collembola species from soil in four altitudes at four
collection dates from Iztaccíhuatl volcano, Mexico State, Mexico.

Cuadro 4
Valor de t para la comparación entre los índices de diversidad de cuatro pisos altitudinales
de la ladera noroeste del Volcán Iztaccíhuatl, México

Table 4
t value to compare between rates of four altitudinal diversity of the Northwest
slope of the volcano Iztaccihuatl, Mexico

Recolectas Noviembre Marzo Junio Agosto

Piso I II III IV I II III IV I II III IV I II III IV
I - 3 *3.9 0.33 - 0.2 0.8 1.7 - *6.1 1.1 1.5 - 1.2 *3.2 0.1
II - 1.1 2.84 - 0.5 2.1 - *6.8 *4.1 - 2.1 2.2
III - *3.9 - 2.7 - 0.1 - *4.2
IV - - - -

(*p>0.05), g.l.=3.02, con corrección de Bonferroni. (*p>0.05), g.l=3.02, with Bonferroni correction. Abreviaturas como en
el Cuadro 2. Abbreviations as in Table 2.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 59 (1): 315-327, March 2011 323
como temporalmente, comparado con el tra- abióticas o interacción de ambas evitan su
bajo de Cutz-Pool et al. (2005), mismo que se establecimiento.
enfoca a los que viven en musgos corticícolas. En el caso de la diversidad, Rusek (1998)
Se halló un mayor número de familias, ya que y O’Donell & Kumar (2006), mencionan que la
el hábitat edáfico (suelo y hojarasca en conjun- composición de organismos aumenta conforme
to) conforma un sitio donde las fluctuaciones la humedad se incrementa, sin embargo, en el
ambientales de temperatura y humedad son presente trabajo no ocurre lo mencionado, por
más estables (Schowalter 2006) y, por con- lo menos en lo referente a la temporalidad. Esto
siguiente ideal para una mayor diversidad de puede deberse a las diferentes condiciones de
organismos. altitud y tipo de vegetación, que pueden dar
Con relación al trabajo realizado en el como consecuencia una heterogeneidad donde
Popocatépetl (macizo más próximo) por Pala- se crean microambientes cuyas variables abió-
cios-Vargas (1985), encontramos el mismo ticas, como temperatura e insolación, entre
número de familias, pero un aumento consi- otras, pueden mantenerse constantes a lo largo
derable de géneros (47 vs. 28) y especies (86 de las diferentes épocas.
vs. 38). Al analizar las fechas de recolección, se
Tales diferencias puede deberse a la edad observó que en noviembre, y a pesar de dar
geológica de los dos volcanes, ya que al ser inicio la época de secas, se encuentra una
más antiguo el Volcán Iztaccíhuatl (Barrera gran diversidad, lo que indica que los bosques
1968), puede presentar ciertas especies relictas, templados, como el Iztaccíhuatl retienen por
mucho más tiempo la humedad ambiental,
o en su caso, especies que han evolucionado
principalmente en suelo y hojarasca, de tal
con presiones ambientales diferentes a las
forma que la humedad promedio es práctica-
encontradas en el Popocatépetl, a pesar de
mente la misma tanto en julio como en agosto.
presentar condiciones altitudinales semejantes.
Otro punto importante es la capa de hoja-
Hasegawa et al. (2006), encontraron que
rasca que se encuentra en los diferentes puntos,
la composición de oribátidos se ve afectada
y a pesar de no haber medido su profundidad,
conforme se aumenta la altitud, de igual forma
podemos inferir su importancia en este aspecto,
ocurre con los colémbolos del Iztaccíhuatl, los
ya que Cutz-Pool et al. (2008) encontraron una
que presentan un conjunto de especies particu- pérdida de humedad considerable en los mus-
lares, en cada piso altitudinal. gos corticícolas, de tal forma que existe una
Entre las especies encontradas, Desoria migración vertical, de algunas especies, para
ca. flora, por su presencia durante todo el año, protegerse de las inclemencias ambientales,
podría emplearse como indicador de altitud, como pueden ser la insolación y la pérdida de
principalmente del piso IV. Otro ejemplo sería humedad.
la familia Odontellidae, cuyos representantes Con relación del efecto de la altitud sobre
se les halló exclusivamente en el piso II, aun- los colémbolos, hay diferentes resultados en
que por el deterioro que ha sufrido el bosque, cada piso, encontrando en el piso III la mayor
pudo haber afectado la distribución de toda la diversidad, la que comparte elementos con el
familia. piso I, y presenta diferencias significativas para
Además, encontramos especies tempora- los pisos II y IV. Estos resultados se deben prin-
les, por ejemplo Ceratophysella ca. brevis, cipalmente a la baja dominancia, en los últimos
encontrada en todos los pisos altitudinales, pisos mencionados, en relación al tercero.
pero sólo en época de lluvias. Observando con más detalle las diferentes
También se registraron especies en tres áreas, se encontró que los sitios más diversos
de las cuatro altitudes, y no las encontramos son aquellos de pendientes con menos incli-
en el piso II o en el III, llegando a concluir nación, Cassagne et al. (2004) encontraron
que en dichos pisos las condiciones bióticas, lo mismo en los Pirineos franceses, donde el

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establecimiento y diversidad de colémbolos es es la más homogénea a lo largo del año, los
mayor en sitios con pendientes poco pronun- pisos intermedios presentan una composición
ciadas; por consiguiente, el relieve, particular- similar en fecha de recolección, siendo más
mente en este aspecto, es un buen indicador estrecha esta relación en lluvias, y como se ha
para la distribución de los colémbolos (Jensen comentado anteriormente, este factor abiótico
et al. 1973), jugando un papel importante para es de suma importancia principalmente para
la diversidad de organismos. el establecimiento de organismos. Por otro
El piso altitudinal III, es importante para la lado, Koleff et al. (2003) y Prinzing (2005),
diversidad de colémbolos, ya que en las cuatro mencionan la importancia de la heterogeneidad
fechas de recolección siempre se presentó con del hábitat es importante para la distribución
el de mayor índice. El piso que le sigue en este de los colémbolos. En nuestro estudio, el piso
aspecto, es el II (excepto en junio), donde se IV muestra una agregación parecida a lo largo
presentan los mayores grados de inclinación, de todo el año, excepto en agosto, que resultó
y por ende el lavado constante de nutrimen- el mes más húmedo. En este sentido, podemos
tos, además de la pérdida de microartrópodos, mencionar que los Collembola cambian de
debido a la acción mecánica del agua, por con- distribución o abundancia relativa, en respues-
siguiente es de considerar a la hojarasca como ta a condiciones del hábitat, a las condiciones
una variable importante, para la distribución de microclimáticas de los microhábitats y de
los colémbolos (Badejo et al. 1998, Hou et al. la características ecológicas de las mismas
2005). Además, esta variable es diferente en especies (André 1983, Prinzing & Woas 2003,
cada zona por el tipo de bosque, así como por Prinzing 2005).
el aumento de la capa de hojarasca, donde su A modo de conclusiones, se encontraron
incremento se ve relacionado directamente con más especies y géneros que en sitios cercanos,
el aumento humedad y de organismos (Irmler
como el Popocatépetl, o en musgos corticícolas
2006).
de la misma zona, además de organismos cuya
En el caso del piso IV, se presenta una
distribución es específica a alguna zona en
vegetación alpina, es decir los pinos ya se
particular.
encuentran más dispersos y los zacatonales
En el piso II, se encontró la mayor diversi-
comienzan a dominar el paisaje, y la diversidad
dad y equidad; sin embargo, a lo largo del año
es menor en este sitio, por consiguiente, las
de recolección no se encontraron diferencias
especies que se adaptaran favorablemente a un
significativas, pero particularmente y excep-
clima más agreste serán pocas y sólo algunas
tuando el mes más húmedo se encontraron
presentarán grandes densidades poblacionales,
diferencias entre los diferentes pisos, viendo
como es el caso de Desoria ca. flora (García-
Gómez et al. 2009). de esta forma que la altitud y la heterogeneidad
Desde el punto de vista edafológico, los de la ladera es importante para el estableci-
nutrimentos de cada tipo de vegetación, por la miento y distribución de los diferentes orga-
acción de la degradación de las hojas, son dis- nismos, y en secas son sitios de condiciones
tintos principalmente para el nitrógeno, carbo- microambientales ideales para la asociación de
no y lignina, entre otros componentes (Scout & colémbolos.
Binkey 1997). De igual forma, estas diferencias
se pueden encontrar en un misma vegetación AGRADECIMIENTOS
por causa de la acción de la pendiente (Sariyil-
diz et al. 2005), por consiguiente, la diversidad Leopoldo Cutz, Aldo Bernal, Carmen Mal-
y abundancia de organismos también seguirá donado, Ricardo Iglesias y Leonardo González
este comportamiento. ayudaron en el trabajo de campo; el Consejo
En el caso de la composición entre las Nacional de Ciencia y Tecnología (México)
diferentes zonas encontramos, que el piso I otorgó una beca de posgrado a AGG.

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 Resumen musgos corticícolas en el Volcán Iztaccíhuatl (otoño
2003). Entomol. Mex. 4: 171-175.
Los colémbolos son fragmentadores importantes de
la hojarasca, presentan diferentes patrones de distribución Cutz-Pool, L.Q., A. García-Gómez & A. Bernal-Rojas.
a lo largo de un gradiente altitudinal. El objetivo del pre- 2006. Variación estacional de los invertebrados aso-
sente trabajo es determinar la diversidad y distribución ciados a musgos corticícolas en la parte NW del
de Collembola en el volcán Iztaccíhuatl. Para ello, se Volcán Iztaccíhuatl, Estado de México, México.
realizaron cuatro muestreos, a lo largo de un año en cuatro Entomol. Mex. 5: 227-231.
pisos altitudinales (I=2 753, II=3 015, III=3 250 y IV=3
687m.s.n.m.) y se calcularon los índices de diversidad Cutz-Pool, L.Q., J.G. Palacios-Vargas & G. Castaño-Mene-
de Shannon, equitatividad de Pielou y dominancia de ses. 2008. Estructura de la comunidad de colémbolos
Simpson, para compararlos mediante una prueba de t (Hexapoda: Collembola) en musgos corticícolas en
modificada. Los resultados muestran al piso III como el un gradiente altitudinal de un bosque templado sub-
más diverso, y la mayor equitatividad se encuentra en el húmedo. Rev. Biol. Trop. 56: 739-748.
II. Además, se hallaron diferencias significativas entre
los pisos II-III (t0.01, 187=4.11, p<0.05) y entre III-IV (t0.01, Ducarme, X.H.M.A., G. Wauthy & P. Lebrun. 2004. Are
there real endogeic species in temperate forest mites?
187=3.8, p<0.05). Para las fechas de recolección no obtuvi-
mos diferencias significativas (t0.01, 187=2.71, p<0.05). Al Pedobiologia 48: 139-147.
final encontramos que la temporalidad no incrementa la
diversidad (estadísticamente), por consiguiente, condicio- García-Gómez, A., G. Castaño-Meneses & J.G. Palacios-
nes como la altitud, vegetación y heterogeneidad geográfi- Vargas. 2009. Diversity of springtails (Hexapoda) in
ca crean microambientes, para protegerse de inclemencias an altitudinal gradient in Iztaccíhuatl Volcano, Mexi-
ambientales. El piso I es el más homogéneo, seguida por el co. Pesq. Agrop. Bras. 44: 911-916.
II y el III, además hallamos que los sitios más diversos son
aquellos de pendientes menos pronunciadas. Hawes, T.C., M.R. Worland, P. Covey & J.S. Bale. 2007.
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